L'Histoire de la région est présentée à travers des collections dédiées à chaque époque :

L'Âge du Bronze (1000 à 750 av. JC) :
La collection provient du lac du Bourget. Les recherches archéologiques qui y furent entreprises à partir de 1856 ont mis à jour différents habitats occupés dès le Néolithique. Les objets exposés ici permettent d'aborder la vie quotidienne de ces villages installés autour du lac.

L'Âge du Fer :
Les découvertes archéologiques de cette époque en Savoie livrent de nombreux objets de parure (bracelets, fibules, torques, bagues...) retrouvés dans des sépultures. Le matériel gallo-romain, notamment, est très abondant.

Le Médaillier de Savoie :
C'est une collection numismatique de plus de 2000 pièces réunies au XIXe siècle. Quelques 600 monnaies, médailles et jetons permettent de découvrir "l'Histoire métallique" des origines du Comté au Xie siècle au rattachement à la France en 1860.

Peintures murales de Cruet :
Ces peintures datant de la fin du XIIIe siècle, recueillies dans une maison forte, sauvegardées et restaurées sont le joyaux du musée. Elles se composent d'une frise historiée d'une vingtaine de séquences et d'un décor en faux appareil et rinceaux. Ce récit imagé à caractère profane serait la transcription picturale de deux romans médiévaux : "Berte au grans piés" d'Adenet le roi et une histoire de la jeunesse de Charlemagne de Girard d'Amiens.

Les Salons historiques :
Ils offrent une évocation historique, religieuse et littéraire de la Savoie et de Chambéry du XVIe au XIXe siècle.

L'Ethnographie :
Les objets présentés ici témoignent de la vie traditionnelle agropastorale et domestique des vallées de Savoie.

Le Mémorial :
Le Mémorial est consacré au souvenir de la Résistance et de la déportation. Même si la présentation chronologique du conflit de 1939-1945 dans ces lieux présente les évènements dans leurs généralités, c'est avant tout à partir de l'Histoire locale qu'ils sont évoqués.